Původní románský kostel patřil k zeměpanskému dvorci, které bylo sídlem královského správce. Z tohoto období se zachovala 49 m vysoká věž. Byla postavena v 1. polovině 13. století a je nejstarší dochovanou stavební památkou v Telči. Tato věž sloužila jako věž strážná. Její hranolové těleso je vybudováno z poměrně velkých kamenných kvádrů. Přízemí věže je přístupné portálem s kamenným ostěním.

Na konci 15. století byl kostel přestavěn v gotickém slohu a byla přistavěna apsida. Téměř až do konce 18. století sloužila tato sakrální stavba jako kaple starého špitálu. Následně pak byl kostel odsvěcen a zrušen. Vnitřní zařízení bylo přesunuto na jiná místa. Do poloviny 19. století byla stavba bývalého kostela využívána jako skladiště. Pak zde bylo umístěno městské divadlo. Divadelní představení se zde hrávala až do začátku 1. světové války.

V roce 1922 koupila stavbu bývalého kostela Českobratrská církev evangelická, která vrátila stavbu jejímu původnímu účelu. Nově vytvořené vnitřní zařízení je provedeno v duchu evangelické střídmosti a s ohledem na stavební charakter kostela.